Вместе с рисом искусственному отбору подвергся и мимикрирующий под него сорняк

Международная группа ботаников и генетиков разобралась с тем, как появился сорняк, похожий внешне на обычный рис. Это растение ежовник, у которого есть разные фенотипы: и рисоподобный прямостоячий, и исходный «приземлённый». 

Сделав полногеномный анализ 328 экземпляров ежовника, учёные выявили действие отбора, который привёл к формированию сходных с рисом морфологических признаков. 

Похожий на рис фенотип сформировался около тысячи лет назад, когда в бассейне реки Янцзы активизировалось рисоводство, заместив культуру пшеницы. 

Крестьяне эпохи династии Сун (980–1279 гг. н. э.) пропалывают рис. 

Сорняки, которые по виду больше других походят на рис, остаются на поле, дают семена и высеваются со следующим урожаем. Именно так и появилась рисоподобная форма ежовника обыкновенного, самого распространённого сорняка рисовых полей.

 

Исследователям удалось показать, что в этом регионе в ходе селекции риса и эволюции сопутствующего ему ежовника параллельно менялись одни и те же гены, контролирующие одни и те же морфологические признаки. Последнее особенно важно для понимания сущности явления конвергенции.

Искусственный отбор и доместикация (одомашнивание) растений и животных - важная черта хозяйственной деятельности человека, прошедшего рубеж бронзового века. Если рассматривать одомашненные виды растений и животных, то они, с эволюционной точки зрения, исключительно успешны: они достигли высочайшей численности и распространились гораздо шире своих диких предков. Очевидно, что «быть как они» выгодно, по крайней мере, в краткосрочной перспективе.

По пути подражания успешным окультуренным видам пошли многие сорняки возделываемых растений. Они приобрели признаки своих полезных полевых сожителей, став похожими на них, и таким образом, получили все их преимущества. Это явление известно как вавиловская мимикрия: благодаря ей из обширного круга различных подражателей из-за внешнего сходства выделяются пары «культурное растение - сорняк». 

Механизм такой мимикрии предположительно связан с искусственным отбором, а не с «естественными» попытками сорняков оптимальнее соответствовать условиям среды. При всей логичности такой гипотезы есть не так уж много хорошо разобранных примеров исследования селекции на уровне фенотипов и генотипов сорняков и их культурных моделей, да ещё с историко-демографической базой.

Такой пример, показательный во всех отношениях, опубликовали специалисты из Китая и США (представляющие Чжэцзянский университет, Государственный институт рисоводства (оба расположены в Ханчжоу, Китай), Лабораторию генетики растений Института генетики и биологии развития (Пекин, Китай), биологическое отделение Вашингтонского университета (Сент-Луис, США) и Виргинский университет (Шарлоттсвиль, США)). Они работали с рисом (Oryza sativa) - главной сельскохозяйственной культурой Китая - и его сорняком ежовником обыкновенным (Echinochloa crus-galli). Эти два растения - типичная пара вавиловской мимикрии.

Ежовник (справа) маскируется под культурный рис (слева). 

Если посадки риса пропалывать вручную (а именно так и происходило во все времена), то не всякий земледелец с лёгкостью отличит полезное растение от его сожителя, оставив сорняк расти. 

Рисунок из статьи в Nature Ecology & Evolution.

Данная пара удобна для исследования помимо прочего тем, что ежовник очень изменчив, у него может проявиться и рисоподобный фенотип, и множество других, на рис совсем не похожих. 

Фенотипы ежовника: слева - рисоподобный, справа - «приземлённый». Они различаются по четырём признакам: наклон стеблей к земле, сгруппированность листьев, кривизна стебельков в междоузлиях, цвет основания стеблей. 

Фото из статьи в Nature Ecology & Evolution.

Учёные выделили 4 основных фенотипических признака, отличающие растения-подражатели от других фенотипов ежовника. Это угол наклона стебля к земле (у подражателей стебель близок к пряморастущему, у других - наклонён к земле), цвет основания стеблей (зелёный или красноватый), искривлённость междоузлий (прямые или угловатые), собранность листьев (собранные или расставленные). 

Используя градации для этих признаков, можно собрать растения и количественно оценить степень схожести (в работе используется индекс мимикрии, равный сумме баллов каждого признака: чем меньше балл, тем меньше мимикрия по признаку, и, следовательно, индекс тем меньше, чем меньше сходства по всем признакам) риса и его сорняка.

Растения собирали по всему сельскохозяйственному региону бассейна Янцзы, всего в 328 местах: как на рисовых полях, так и в отдалении от них. Семена растений из каждой точки (всего по 8 семян) проращивали в теплице, а затем высаживали на опытных чеках. Уровень сходства оценивали у трёхнедельных проростков. 

Чтобы убедиться в устойчивости фенотипа, оценивали и фенотип потомков на следующий год, и реакцию выборочных растений на разные световые режимы. Нужно подчеркнуть, что и повторные высаживания, и выращивание при разных продолжительностях светового дня показали стабильность фенотипов, что подразумевает генетическую базу данного фенотипического сдвига. У каждого растения был прочитан полный геном (написать это быстро, а сама работа в действительности гигантская!).

Очевидно, что растения с рисоподобным обликом имели высокий индекс мимикрии, близкий к 8 или больше, а у растений с исходной внешностью индекс мимикрии обычно не превышал 2. 

Анализ генотипов всех растений позволили определить у них порядка 9 млн. однонуклеотидных замен. Построенное по ним дерево показало чёткое разделение на три кластера. 

Филогенетическое дерево ежовника, построенное по однонуклеотидным заменам после анализа 328 экземпляров. 

Цветами обозначены кластеры, включающие рисоподобный фенотип (MIC), исходный фенотип (NMC) и смешанный (MIX). 

Рисунок из статьи в Nature Ecology & Evolution.

Данные кластеры совпали с 3-мя фенотипическими группами: с высоким индексом мимикрии, с низким индексом мимикрии и с промежуточным показателем. Это означает, что рисоподобный фенотип имеет монофилетическое происхождение: если бы рисоподобный ежовник возникал много раз независимо, то в 3-х кластерах представители фенотипов были бы перемешаны.

У подражателей оказалось урезанное разнообразие однонуклеотидных замен по сравнению с «приземлёнными» родичами: все варианты замен, найденные у подражателей, имеются у «приземлённого» фенотипа, но он сам имеет и такие, которых нет у подражателей. 

Судя по расчётам, сделанным несколькими методами, рисоподобный фенотип берёт начало от «приземлённого» (а значит, исходного), пройдя через бутылочное горлышко. Все это происходило около тысячи лет назад. Это период династии Сун - как раз тогда в бассейне реки Янцзы население быстро разрослось и стало очень многочисленным, а пшеница - основная зерновая культура - была замещена рисом.

Распределение мутаций (замен, вставок и делеций) у растений-подражателей и у растений, имеющих исходный фенотип, позволило выявить семь участков генома размером больше 10 тысяч пар нуклеотидов, где различия в два раза выше, чем в среднем по геному. Такая ситуация напоминает «острова дивергенции» - участки генома, куда нацелены силы естественного отбора. В таких крупных участках с пониженным разнообразием и повышенным уровнем различий удалось выявить чёткий сигнал действия отбора. В них в общей сложности сосредоточено 1986 генов с 8373 несинонимичными (то есть потенциально важных для фенотипа) заменами.

Чтобы добавить конкретики этим цифрам, учёные рассмотрели гены, функции которых связаны с архитектурой растения. В участках дивергенции среди выявленных 1986 генов-кандидатов количество таких генов (всего 87) выше среднего по геному. Например, ген LAZY1 контролирует угол роста стебля за счёт распределения в стебле ауксина. Участок генома с этим геном у рисоподобного фенотипа сильно отличается от своего исходного аналога, разнообразие у подражателей в этом участке резко понижено, и при этом большая часть вариаций (70%) приходится на один гаплотип, весьма малочисленный (15%) среди растений с исходным фенотипом. Важно, что и у самого культурного риса под действие селекции попал именно этот ген. Так что на примере риса и сопутствующего сорняка ежовника мы видим параллельное изменение одного и того же гена под действием одного и того же усилия селекционеров-рисоводов.

Говоря о мимикрии, нельзя не вспомнить о феномене конвергентной эволюции, когда в самых разных группах организмов появляются внешне сходных формы или формы со сходными сложными признаками. 

Считается, что конвергентные признаки формируются в силу сходных требований среды и соответственно сходных функциональных решений у разных видов, но наборы генов, вовлечённых в формирование таких признаков, должны быть разными. 

Сейчас появляется всё больше данных, что и гены, участвующие в этом процессе, могут быть сходными.

Мимикрия в чем-то похожа на конвергенцию - это формирование сходного облика у двух эволюционно далёких групп. Пример с геном распределения ауксина LAZY1 добавляет доводов в пользу гипотезы, что сходные признаки у филогенетически далёких видов могут формироваться за счёт одних и тех же генов.